Fondata intorno al 1300, la Chiesa di San Francesco, nel borgo di Montone, occupa il colle su cui sorgevano le case degli Olivi e dei Forte bracci. La sua tipologia è quella tipica delle architetture degli Ordini mendicanti: forme semplici e lineari, unica navata con abside poligonale, copertura a capriate. Intorno al 1500 fu addossato, alla parete nord dell’edificio, la parte ampliata del convento.
La chiesa rappresenta il nucleo centrale del museo, conservando al suo interno numerosi affreschi prevalentemente a carattere votivo. I brani sopravvissuti degli affreschi più antichi, databili alla seconda metà del ‘300, fanno pensare che subito dopo l’edificazione della chiesa si pose mano ad un ampio intervento decorativo. Gli esiti più alti della decorazione della chiesa spettano però al secolo successivo, quando l’edificio divenne la chiesa di famiglia dei Fortebracci che generosamente contribuirono al suo abbellimento, fornendola di altari, suppellettili e dipinti.
Un esempio gli affreschi dell’abside, realizzati tra il 1423 e il 1424 dal ferrarese Antonio Alberti e raffiguranti episodi della Vita di San Francesco e scene del Giudizio Universale, i quali vennero commissionati da Braccio da Montone che viene ricordato dal suo stemma, il montone tra due ghepardi e, da quelli delle città a lui sottomesse. A Carlo, figlio di Braccio, si deve la realizzazione nel 1476 dell’altare della parete sinistra (destra con abside alle spalle), poi fatto decorare dal figlio Bernardino nel 1491 con l’affresco raffigurante Sant’Antonio di Padova tra il Battista e l’Arcangelo Raffaele con Tobiolo opera di Bartolomeo Caporali. Al generoso contributo di Margherita Malatesta, moglie di Carlo, si deve forse l’ultimazione del corrispondente altare della parete destra (sinistra con abside alle spalle), realizzato tra 1474 e 1482 e destinato ad ospitare il gonfalone della Madonna della Misericordia di Bartolomeo Caporali.
Nella chiesa sono presenti anche pregevoli opere lignee, quali il Bancone dei Magistrati con motivi ad intarsio ispirati alle “grottesche”, il coro ligneo e il pulpito.